2015–2017: Don't Smile at Me

Tháng 10 năm 2015, Billie thu âm bản "Ocean Eyes" viết bởi Finneas cho ban nhạc của anh ấy và gửi nó đến giáo viên dạy múa của Eilish, người hy vọng có một bản vũ đạo cho bài này.[16][17] Theo như video chia sẻ của cô trên Youtube, khi cô hoàn thiện phần lời bài hát này thì cô mới chỉ có 13 tuổi và khi MV được đăng tải thì cô mới bước sang tuổi 14.

"Ocean Eyes" được phát hành dưới dạng single ra mắt trên SoundCloud năm 2016, một video âm nhạc tương tự được phát hành vào ngày 24 tháng 3 năm 2016, và video vũ đạo phát hành ngày 22 tháng 10 sau đó. Qua Darkroom và Interscope Records đã nhận được nhiều phản hồi tích cực. "Bài hát này là pop tự nhiên, hòa quyện với ballad, tôi không thể tin nó là một hit lớn", Chris DeVille của Stereogum đã nói vậy. Ngày 14 tháng 1 năm 2017, Eilish phát hành một bản mở rộng với 4 bản remix của "Ocean Eyes".

Cùng năm đó, single "Six Feet Under" được phát hành.[16][18]

Nối tiếp những thành công của "Ocean Eyes", Eilish phát hành single "Bellyache" vào 24 tháng 2 năm 2017[19], được sản xuất và đồng sáng tác với người anh trai của mình, video được phát hành sau đó vào ngày 22 tháng 3 năm 2017. Đây là music video đầu tiên của cô phát hành trên Vevo. Ngày 30 tháng 3, Eilish phát hành single "Bored" như là nhạc nền cho loạt phim truyền hình 13 Reasons Why - mùa 1[20][21]. Ngày 30 tháng 6 năm 2017, Eilish phát hành single "watch" với một single nối tiếp, "COPYCAT" phát hành 11 tháng 7 năm 2017, với sự công bố bản mở rộng của don't smile at me.Mỗi ngày thứ 6 hàng tuần của tháng 7, Eilish thêm một vài single cho bản mở rộng, đó là "idontwannabeyouanymore" và "my boy"[22]. Cuối cùng, don't smile at me được phát hành vào ngày 12 tháng 8 năm 2017[23], sau đó cùng với rapper người Mỹ Vince Staples cho bản Remix của "watch với tiêu đề "&burn".

Tháng 1 năm 2018, Eilish thông báo về tour lưu diễn "Where's My Mind", bắt đầu vào tháng 8 năm 2018. Cho the Record Store Day của năm 2018, Eilish biểu diễn bản acoustic của single "Party Favor" và "Hotline Bling" của Drake.

2018–nay: When We All Fall Asleep, Where Do We Go?

Vào ngày 20 tháng 3 năm 2018, Eilish xác nhận rằng cô đang thực hiện một album và nó sẽ được phát hành vào cuối năm nay.  

Hợp tác với ca sĩ trẻ Khalid, tháng 4 năm 2018 Eilish cho phát hành single "lovely" và là nhạc nền cho mùa 2 của 13 Reasons Why và bản audio và MV chính thức của bài hát được đăng lên Youtube.[24] Cùng ngày ra audio và MV của lovely, cô cũng đã ra mắt single "bitches broken hearts" trên Youtube. Ca khúc đã đạt hơn 100 triệu lượt play trên Spotify đến tháng 4 năm 2019 và 30 triệu lượt view trên Youtube.

Vào tháng 7 năm 2018, trong một cuộc phỏng vấn với BBC Radio 1, cô đã thông báo rằng album đầu tay của mình dự kiến ​​sẽ được phát hành vào ngày 29 tháng 3 năm 2019.

Không lâu sau đó, ngày 17 tháng 10 năm 2018, Eilish ra mắt ''when the party's over'' (audio) và MV chính thức xuất hiện một tuần sau đó. Ca khúc đứng vị trí thứ 18 trên Spotify với hơn 2 triệu lượt nghe, audio cũng đứng ở vị trí thứ 5 trên top thịnh hành của Youtube và MV đứng đầu trong 24 giờ đầu tiên sau khi đăng tải. Chính ''when the party's over'' cũng giúp Eilish nằm trong danh sách 'The beats 1 list'' của Apple Music

Ngày 8 tháng 10 năm 2018, MV hostage (của don't smile at me) được phát hành để hoàn thiện audio cùng tên mà trước đây cô đã phát hành, hiện đạt hơn 5 triệu lượt xem và nằm trên Top thịnh hành trong nhiều ngày đầu sau khi ra mắt.

Buổi diễn ngày 24 tháng 10 năm 2018 tại The Showbox ở Seattle, Mỹ bị hủy. Trước đó, Eilish đã biểu diễn một ca khúc mới ''6.18.18'' với nhiều ca từ và nội dung nhắc đến rapper người Mỹ mới qua đời Jahseh Onfroy (cũng được biết đến là xxxtentacion) vì sức ảnh hưởng lớn của anh đối với cô. Vì việc bị hủy này nên Eilish được cho là sẽ không đưa ''6.18.18' vào một album cũng như biểu diễn nó trên sân khấu.

Vào ngày 29 tháng 1 năm 2019, Eilish chính thức công bố album đầu tay của cô có tựa đề When we all fall asleep, where do we go? và cũng tiết lộ rằng cô sẽ phát hành một đĩa đơn mang tên "bury a friend" vào ngày hôm sau tại 9 giờ sáng theo múi giờ Thái Bình Dương. Cô tiếp tục đăng tải một đoạn teaser dài 16 giây với giọng hát của mình trong khi bị nắm lấy và đẩy bởi bàn tay đeo găng. Nó được phát hành vào ngày dự kiến, được công chiếu trên chương trình Beats 1 của Zane Lowe với tư cách là Kỷ lục Thế giới trong ngày. Eilish cũng xuất hiện trên chương trình Âm thanh Tương lai của Annie Mac trên BBC Radio 1 và thảo luận về ca khúc, đó là "Bản thu âm nóng nhất" của Mac trong ngày.

Vào ngày 4 tháng 3 năm 2019, Eilish cho ra mắt "wish you were gay", đóng vai trò là single thứ 4 trong When we all fall asleep, where do we go?.

Vào ngày 29 tháng 3 năm 2019, Eilish cho ra mắt "bad guy", single thứ 5 trong When we all fall asleep, where do we go?. Cùng ngày cô đã chính thức ra mắt album đầu tay của mình - When we all fall asleep, where do we go?. Từ ngày 20 tháng 4, chuyến lưu diễn When we all fall asleep, where do we go? World Tour bắt đầu, nhằm quảng bá cho album.